Το ντεμπούτο του πραγματοποίησε ο Τζον Πουλακίδας με τη φανέλα των Ντάλας Μαβερικς στην αναμέτρηση με τους Σάρλοτ Χόρνετς.
Γεννημένος τον Απρίλιο του 2003 στο Νάπερβιλ του Ιλινόι, ο Πουλακίδας αποφοίτησε από το Yale University, όπου αγωνίστηκε για τέσσερα χρόνια (2021-2025), αφήνοντας το στίγμα του ως ένας από τους κορυφαίους σουτέρ της περιφέρειας. Έγινε ευρύτερα γνωστός στο αμερικανικό κοινό όταν οδήγησε το Yale σε μια ιστορική νίκη-έκπληξη απέναντι στο Auburn Tigers στον πρώτο γύρο της March Madness, σημειώνοντας 28 πόντους με 6/9 τρίποντα. Την ίδια σεζόν (2024-25) αναδείχθηκε MVP του τουρνουά της Ivy League και συμπεριλήφθηκε στην κορυφαία πεντάδα της περιφέρειας.
Στην τελευταία του χρονιά στο NCAA κατέγραψε 19,4 πόντους, 3,3 ριμπάουντ και 1,3 ασίστ κατά μέσο όρο σε 31,7 λεπτά συμμετοχής (27 αγώνες), με εντυπωσιακό 40,8% στα τρίποντα και 89,7% στις βολές, επιβεβαιώνοντας τη φήμη του ως «δολοφονικού» σουτέρ.
Παρά τις εξαιρετικές του επιδόσεις, δεν επιλέχθηκε στο NBA Draft. Ωστόσο, συμμετείχε στο Summer League με τους Λος Άντζελες Κλίπερς, καταγράφοντας σε πέντε αγώνες 1,4 πόντους, 2,2 ριμπάουντ και 0,8 ασίστ σε 12,1 λεπτά συμμετοχής.
Οι Κλίπερς του προσέφεραν συμβόλαιο Exhibit 10 και ο Πουλακίδας συνέχισε στη G-League με τους Σαν Ντιέγκο Κλίπερς, όπου πραγματοποίησε πολύ καλές εμφανίσεις. Σε 37 παιχνίδια είχε κατά μέσο όρο 12,5 πόντους με 45,1% στα τρίποντα, 3,2 ριμπάουντ, 1,5 ασίστ, 0,5 κλέψιμο και 0,4 τάπες σε σχεδόν 27 λεπτά συμμετοχής.